เขาเริ่มต้นอาชีพด้วยการปรากฏตัวที่โรงละครเวสต์เอ็นด์เรื่อง ซิมเบอลีน (2007) และ อีวานอฟ (2008) ซึ่งทำให้เขาชนะรางวัลลอเรนซ์โอลิวีเอร์ สาขานักแสดงหน้าใหม่ยอดเยี่ยม จากการแสดงในเรื่อง ซิมเบอลีน และเสนอชื่อเข้าชิงในสาขาเดียวกันจากการแสดงเป็นกัสซีโอในเรื่อง โอเทลโล

เขาได้รับความสนใจจากสาธารณชนอย่างกว้างขวางเมื่อได้รับบทเป็นโลกิในจักรวาลภาพยนตร์มาร์เวลที่ได้ปรากฏตัวในภาพยนตร์เรื่อง ธอร์ เทพเจ้าสายฟ้า (2011), ดิ อเวนเจอร์ส (2012), ธอร์ เทพเจ้าสายฟ้าโลกาทมิฬ (2013) และ ศึกอวสานเทพเจ้า (2017)

ในปี ค.ศ. 2011 เขาได้รับรางวัลเอ็มไพร์อวอร์ด สาขานักแสดงชายหน้าใหม่ยอดเยี่ยม และได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัลแบฟตาไรซิงสตาร์อวอร์ด ฮิดเดิลสตันยังปรากฏอยู่ในภาพยนตร์เรื่อง ม้าศึกจารึกโลก (2011) ของสตีเวน สปีลเบิร์ก, The Deep Blue Sea (2011), ภาพยนตร์รักตลกเรื่อง คืนบ่มรักที่ปารีส (2011) ของวูดดี อัลเลน, ในซีรีส์ Henry IV และ Henry V ช่องบีบีซีในปี ค.ศ. 2012 และภาพยนตร์รักเรื่อง แวมไพร์อันเดอร์กราวนด์ (2013)

ในช่วงปลายปี ค.ศ. 2013 และต้นปี 2014 ฮิดเดิลสตันได้รับบทนำในละครเวทีเรื่อง Coriolanus ที่โรงละครดอนมาร์แวร์เฮาส์ และได้รับรางวัลอีฟนิงสแตนดาร์ดเธียเตอร์อวอร์ด ในสาขานักแสดงนำชายยอดเยี่ยม ในปี ค.ศ. 2015 เขาได้แสดงภาพยนตร์ของกิลเยอร์โม เดล โตโรในเรื่อง ปราสาทสีเลือด, ของเบน วีทลีย์ในเรื่อง ตึกระทึกเสียดฟ้า และรับบทเป็นแฮงก์ วิลเลียมส์ นักร้องเพลงคันทรีที่ยิ่งใหญ่ในภาพยนตร์เรื่อง I Saw The Light

ในปี ค.ศ. 2016 เขาได้แสดงและเป็นผู้อำนวยการผลิตของเอเอ็มซี / บีบีซี ในมินิซีรีส์เรื่อง The Night Manager ซึ่งเขาได้รับการเสนอชื่อเข้าชิงรางวัลไพรม์ไทม์เอ็มมีอวอร์ด 2 รางวัล ในสาขานักแสดงชายยอดเยี่ยม ประเภทมินิซีรีส์หรือภาพยนตร์ และการแสดงดีเด่น ประเภทมินิซีรีส์ และได้รับรางวัลลูกโลกทองคำเป็นครั้งแรกในสาขานักแสดงนำชายยอดเยี่ยมจากซีรีส์ขนาดสั้นหรือภาพยนตร์สำหรับฉายทางโทรทัศน์